Why Does Self-Incompatibility Persist in Leavenworthia Alabamica

Abstract

The evolution of self-fertilization and inbreeding depression (ID) are intertwined. ID is thought to inhibit the shift from outcrossing to selfing. The shift to self-fertilization may purge some ID. To understand why outcrossing is maintained and predict how and whether it might evolve to lower levels we can evaluate genetic variation for the level outcrossing and ID. In this thesis, I describe the genetic variation in outcrossing and ID within self-incompatible (SI) populations of Leavenworthia alabamicato answer the question: why is self-incompatibility and ID maintained?

In Chapter 1, I studied genetic variation for self-compatibility in four SI populations of L. alabamica. I measured the heritability of post-selfing pollen tube number and tested for the co-segregation of post-selfing pollen tube number and S-alleles. Ninety percent of plants exhibited some level of self-compatibility across all four populations. The heritability of the magnitude of self-compatibility ranged from 0.38-0.56. Self-compatibility was only linked to one of the seven S-alleles in the most highly self-compatible families. Most of the self-compatibility we detected was intermediate (not fully self-compatible) and not linked to the S-locus. I refer to this as pseudo-self-compatibility (PSC) because plants were somewhat self-compatible but carried fully functioning S-alleles. I conclude that PSC is widespread in this species, and likely due to genetic variation in the signalling cascade downstream of SI reaction that renders it only partially functional.

In Chapter 2, I tested if ID can be purged from self-incompatible plants by three generations of forced selfing. An experimental (“Ancestral”) treatment was first created from self-incompatible plants of L. alabamica. Lines derived from an experimental “Ancestral” population were propagated by self-pollination for three generations in the attempt to create a “Purged” population. ID as well as individual fitness components in the "Purged" and "Ancestral" populations were largely the same. There was a small reduction in ID at the germination life stage, but no change in lifetime ID. This suggests that ID in this species is largely caused by genetic variation that is difficult to purge.

In Chapter 3, I mapped ID loci using offspring from three families each produced by forcing self-incompatible L. alabamicaplants to self-fertilize. I obtained maximum likelihood estimates of selection and dominance coefficients and tested for their significance with Monte Carlo simulations. One unlinked recessive deleterious allele was found in family 1. In family 1, I identified multiple examples of ID that is difficult to purge including sheltered load around the S-locus and an underrepresentation of the least frequent homozygous genotype across the genome that suggests that ID includes many deleterious recessive alleles, which could cause selective interference. No purgeable inbreeding depression was found in the other three families. These results are concordant with those obtained in Chapter 2, that ID is likely caused by widespread, weakly deleterious alleles, that are difficult to purge.

Overall, the results of this thesis suggest that while genetic variation for the level of outcrossing exists in populations of Leavenworthia that a contain a functional S-locus (Chapter 1), ineffective purging ID presents a barrier to the evolution of high levels self-fertilization (Chapters 2 and 3). These findings align with the observation that self-incompatibility and inbreeding depression is maintained in most L. alabamicapopulations.

Alternate abstract:

L’évolution de l’autofécondation et de la dépression endogamie (DE) sont étroitement liées. On pense que la DE inhibe la transition de l’allofécondation à l’autofécondation. La transition à l’autofécondation peut purger une partie de la DE. Pour comprendre pourquoi l’allofécondation est maintenue ainsi que pour prédire si et comment elle pourrait évoluer vers des niveaux plus bas, nous pouvons évaluer la variation génétique pour l’allofécondation et la DE. Dans cette thèse, je décris la variation génétique de l’allofécondation et de la DE au sein des populations auto-incompatibles (AI) de Leavenworthia alabamicapour répondre à la question : pourquoi l’auto-incompatibilité et la DE sont-elles maintenues ?

Dans le chapitre 1, j’ai étudié la variation génétique pour l’auto-compatibilité chez quatre populations AI de L. alabamica. Quatre-vingt-dix pour cent des plantes présentaient un certain niveau d’auto-compatibilité dans les quatre populations. L’héritabilité de l’auto-compatibilité variait de 0,38 à 0,56. L’auto-compatibilité n’était liée qu’à l’un des sept allèles S dans les familles les plus auto-compatibles. La plupart des auto-compatibilités que nous avons détectées étaient intermédiaires (pas entièrement auto-compatibles) et n’étaient pas liées au locus S. J’appelle cela une pseudo-auto-compatibilité (PSC) parce que les plantes étaient partiellement auto-compatibles, mais portaient des allèles S complètement fonctionnels. J’en conclus que la PSC est répandue chez cette espèce et qu’elle est probablement due à la variation génétique de la cascade de signalisation en aval de la réaction AI la rendant seulement partiellement fonctionnelle.

Dans le chapitre 2, j’ai vérifié si la DE peut être purgée des plantes auto-incompatibles par trois générations d’autofécondation forcée. Un traitement expérimental (« ancestral ») a été créé à partir de plantes auto-incompatibles de L. alabamica. Des lignées dérivées d’une population expérimentale « ancestrale » ont été propagées par autopollinisation pendant trois générations dans le but de créer une population « purgée ». la DE ainsi que les composantes de la valeur sélective individuelle dans les populations « purgées » et « ancestrales » étaient en grande partie les mêmes. Il y a eu une réduction faible de la DE au stade de vie de la germination, mais aucun changement dans la DE de la vie. Cela suggère que la DE chez cette espèce est en grande partie causée par une variation génétique difficile à éliminer. 

Dans le chapitre 3, j’ai cartographié les locus de la DE en utilisant des descendants de trois familles produites chacune en forçant les plantes de L. alabamicaauto-incompatibles à s’auto-féconder. Un allèle délétères récessif non lié a été trouvé dans la famille 1. Dans la famille 1, j’ai identifié plusieurs exemples de DE difficiles à éliminer tel qu’une charge abritée autour du locus S et une sous-représentation du génotype homozygote le moins fréquent dans tout le génome. Ceci suggère que la DE inclut de nombreux allèles récessifs délétères qui pourraient causer une interférence sélective. Aucun locus de dépression consanguine n’a été trouvé dans les deux autres familles. Ces résultats concordent avec ceux obtenus au chapitre 2, suggérant que la DE est probablement causée par des allèles répandus, faiblement délétères et difficiles à éliminer.

Dans l’ensemble, les résultats de cette thèse suggèrent que, bien que la variation génétique de l’allofécondation existe dans les populations de Leavenworthia qui contiennent un locus S fonctionnel (Chapitre 1), la DE de purge inefficace présente un obstacle à l’évolution de l’autofécondation à des niveaux élevés. Ces résultats concordent avec l’observation selon laquelle l’auto-incompatibilité et la dépression de consanguinité sont maintenues dans la plupart des populations de L. alabamica.