Evolutionary History of the Critically Endangered Giant Sable Antelope (Hippotragus Niger Variani) Insights into Its Phylogeography, Population Genetics, Demography and Conservation

Abstract

The African continent is renowned for a remarkable diversity of bovid taxa, the end product of an explosive taxonomic radiation that was sparked by environmental changes during the Miocene. Having adapted to the vast array of ecological niches present in Africa, extant members of this highly speciose family come in many forms and sizes, but arguably none is as rare, revered and poorly known as the giant sable antelope (Hippotragus niger variani), which occupies the centre stage of this dissertation. Described as late as in the early twentieth century, the giant sable has never been found outside a small region confined to the Kwanza River basin in central Angola, and in spite of carrying a high cultural and iconic value, it is also one of the most endangered mammals in the world. Because of its rarity, historical background and the recent political turmoil that affected the country, few studies have focused on this taxon and conservation has been neglected, these constituting critical shortfalls that the current thesis aims to address. On a wider level, the sable antelope could be seen as a model species for biogeographical studies in Africa because it is one of the most highly specialized antelopes, closely associated with particular habitats, and yet widely distributed across the continent. In addition, the economic interest on sable has boomed in recent years, becoming one of the most prized high value species for the fast-growing multi-million dollar game farming industry in Southern Africa. Despite its importance and the increasing attention received by researchers over the years, we have identified various gaps on the species knowledge. Recent studies have relied on mitochondrial DNA fragments and limited datasets to infer phylogeographic patterns and intraspecific taxonomy, yet the results may not have improved much on previous data published by zoologists before the advent of DNA and based on morphological analyses. By adopting new tools and expanding the sampling effort, we expect this dissertation will much improve current knowledge on the species.

Within this framework we started by targeting the conservation crisis facing the giant sable antelope in Angola. The use of new molecular tools, namely autosomal markers not yet available for Hippotragus was considered crucial, and by developing a panel of 57 species-specific microsatellites, also successfully tested on congeneric roan antelope H. equinus, we were able to address specific questions affecting the giant sable, and provide for the first time estimates of genetic diversity further interpreted within the context of other populations. These initial efforts evidenced the giant sable as being seriously depleted of genetic diversity when compared to other sable populations. In addition, analyses of allele frequency spectrums and allele sharing between populations, proved to be consistent with an evolutionary history of giant sable characterized by population bottlenecks and long-standing isolation.

A more decisive application for these nuclear markers consisted in providing support to specific conservation initiatives already unfolding on the ground. Here we report on how the sustained use of extensive field research methods based on field, aerial and trapcamera surveys, combined with modern molecular tools, has uncovered and allowed the documentation in unprecedented detail, of a remarkable case of interspecific introgressive hybridization between giant sable and roan antelope in Cangandala National Park.

Alternate abstract:

O continente Africano é conhecido pela sua notável diversidade de bovídeos, o produto final de uma radiação taxonómica explosiva que foi desencadeada por transformações ambientais durante o Mioceno. Tendo-se adaptado a uma vasta diversidade de nichos ecológicos existentes em África, os atuais membros desta especiosa família surgem em várias formas e tamanhos, mas possivelmente nenhum é tão raro, admirado e pouco conhecido como a palanca-negra-gigante (Hippotragus niger variani), espécie que desempenha o papel principal nesta dissertação. Descrita apenas no início do século XX, a palanca-negra-gigante ocorre apenas numa pequena região confinada à bacia do Rio Kwanza, no coração de Angola, e apesar de manter um elevado valor cultural e simbólico, é também um dos mamíferos mais ameaçados de extinção no mundo. Por causa da sua raridade, antecedentes históricos e recente agitação política que afetou o país, poucos estudos se focaram neste táxon e a sua conservação foi igualmente negligenciada, pelo que a presente tese pretende atenuar estas importantes limitações. Numa escala mais alargada, a palanca-negra pode ser vista como uma espécie modelo para estudos de biogeografia em África não apenas por ser um dos antílopes mais especializados, fortemente associado a habitats específicos, mas também pela sua extensa distribuição no continente. Adicionalmente, o interesse económico das palancas teve um grande incremento em anos recentes, ao tornar-se uma das espécies mais valiosas e procuradas pela milionária indústria das fazendas de caça na África Austral. Apesar da sua importância e da crescente atenção recebida por investigadores ao longo dos anos, foram identificadas várias falhas no conhecimento da espécie. Estudos recentes recorreram a fragmentos de DNA mitocondrial, mas os resultados podem não ter melhorado muito os publicados em trabalhos anteriores pela zoologia tradicional e baseados em análises morfológicas. Adotando novas ferramentas e expandindo o esforço de amostragem, espera-se que esta dissertação venha a constituir uma importante contribuição para o conhecimento da espécie.

Neste enquadramento começou-se por lidar com a crise de conservação enfrentada pela palanca-negra-gigante em Angola. O uso das novas ferramentas moleculares, nomeadamente marcadores autossómicos até então não disponíveis para os Hippotragus, foi considerado essencial, e através do desenvolvimento de um painel de 57 microsatélotes específicos para a espécie, também testados com sucesso na congenérica palanca-ruana H. equinus, tornou-se possível abordar questões específicas que afectavam a palanca negra gigante, fornecendo pela primeira vez estimativas da sua diversidade genética e enquadradas no contexto de outras populações. Adicionalmente, análises dos espectros de frequências alélicas e partilha de alelos entre populações, revelaram-se consistentes com uma história evolutiva da palanca negra gigante caracterizada por estrangulamentos populacionais e isolamento geográfico prolongado.

Uma aplicação mais decisiva destes marcadores nucleares consistiu no auxílio a iniciativas de conservação específicas que já estavam a decorrer no terreno. Aqui reporta-se como o uso extensivo de métodos de campo baseados em levantamentos terrestres, aéreos e com recurso a câmaras ocultas, combinado com modernas técnicas moleculares, revelou e permitiu a documentação com um detalhe sem precedentes, de um notável caso de hibridação e introgressão interespecífica entre a palanca-negragigante e a palanca-ruana no Parque Nacional da Cangandala.